Categorías de conservación
La pequeña población de aullador rojo en Misiones se redujo > 80% durante el último brote de Fiebre Amarilla registrado en el 2008. En ese entonces, dentro del Parque Provincial Piñalito se observó una mortalidad del 100% de los individuos censados (Holzmann et al. 2010). A raíz del brote, la especie desapareció de varios sitios por lo cual su área de ocupación (AOO) se restringió (Agostini et al. 2015). Además, suponiendo una elevada tasa de mortalidad (80%) por brotes de Fiebre Amarilla cada 14 años, el análisis de viabilidad poblacional (AVP) proyecta una reducción de la población de más del 90% en el lapso de 30 años (Agostini et al. 2013; Moreno et al. 2015). Por lo tanto, esta especie es categorizada como En Peligro crítico (CR) siguiendo el criterio A4 y los subcriterios a, c y e.
Asimismo, actualmente la población alcanzaría < 50 adultos y se ha proyectado una disminución continua de más del 25% en 10 años por brotes de Fiebre Amarilla (Agostini et al. 2013) por lo que satisface también para la categoría CR siguiendo el Criterio C1
Por último y siguiendo el AVP, hay una probabilidad del 75% que la población se extinga en 30 años a causa de brotes severos y recurrentes de Fiebre Amarilla (Agostini et al. 2013; Moreno et al. 2015) y esto satisface al Criterio E también para la categoría CR.
Se sospecha que no es posible un efecto rescate desde poblaciones provenientes de Brasil debido a la fragmentación y la degradación del hábitat, por tanto, se mantiene la categoría evaluada.
No se observan cambios entre la categorización 2012 y la actual. Las diferencias en los criterios y subcriterios se deben a cambios no genuinos basados en una diferente interpretación de los criterios aplicados.
Bicca-Marques et al. (2018)
Taxonomía y nomenclatura
Alouatta guariba (Cabrera, 1940)
La especie es llamada Alouatta guariba (Humboldt, 1812) o Alouatta fusca (Geoffroy, 1812). Mientras que, según Rylands & Brandon-Jones (1998) guariba es el sinónimo anterior y correcto, Gregorin (2006) sostiene la mayor validez del nombre fusca. De Ihering (1914) en adelante, el aullador rojo ha sido comúnmente subdivido en dos diferentes subespecies: el aullador rojo del norte (Alouatta guariba guariba) y el aullador rojo del sur (Alouatta guariba clamitans). Esta distinción está basada en estudios de citogenética (de Oliveira 1995, 1996; de Oliveira et al. 2002) y de genética molecular (Harris et al. 2005; de Mello Martins et al. 2011). Gregorin (2006), en base a estudios morfológicos y citogenéticos, propone que las dos subespecies sean consideradas como dos especies distintas (A. fusca y A. clamitans). La taxonomía de la especie está todavía en debate (Cortez-Ortiz et al. 2015).
Sinónimo: Alouatta fusca
Información relevante para la evaluación del estado de conservación
Después del brote de Fiebre Amarilla de 2008, la población de aulladores rojos de la Argentina sufrió una reducción debida a la masiva mortandad de monos registrada en Misiones (Holzmann et al. 2010), única provincia donde se encuentra la especie. La comparación de la tasa de encuentro en relevamientos antes (2005-2008) y después del brote (2010) sugiere que ha ocurrido una fuerte reducción de densidad poblacional debida al brote (Agostini et al. 2015). Aunque a partir del 2014 la especie ha vuelto a ser registrada en algunos sitios y áreas protegidas, no hay señales de significativo incremento en su abundancia.
En el Primer Taller de Conservación del Carayá Rojo en Argentina en 2013, se desarrolló un análisis de viabilidad para la población remanente de aullador rojo en Argentina. Un grupo de expertos estimó parámetros de input para dos modelados con los programas Vortex y Outbreak. El modelo de Vortex demostró que la probabilidad de extinción del aullador rojo depende de la severidad y frecuencia de los brotes de fiebre amarilla. El modelo Outbreak demostró la influencia de los individuos remanentes que adquieren resistencia al virus después de un brote, y cómo esto puede explicar la ocurrencia cíclica de los brotes (Agostini et al. 2014).
El tiempo generacional reportado fue calculado a partir de datos de mortalidad y fecundidad discutidos en el ámbito del Primer Taller de Conservación del Mono Aullador Rojo en Argentina (marzo 2013) y fueron concordados entre especialistas. Los valores para los distintos parámetros de historia de vida para el aullador rojo están reportados en el informe técnico del taller y se utilizaron para correr modelos de viabilidad poblacional con el programa Vortex (ver Tabla 1, en Agostini et al. 2013).
Basándose en estimaciones del tamaño poblacional efectivo de la población residente en el Parque Provincial Piñalito (Oklander L., datos no publicados), con datos de la variabilidad genética de 11 individuos (6 muestras del año 2007 previas al brote y 5 muestras del año 2014 posterior al brote) aplicando la ecuación para la pérdida de heterocigosidad (Willoughby et al. 2015), podemos anticipar que las poblaciones perderán heterocigosidad debajo del cuantil del 25% de los valores actuales en menos de 10 generaciones.
Parque Provincial Piñalito (26°31'54"S, 53°48'10"W) (Oklander L., datos no publicados) Ho: 0,231 Ne=3,2 (95% CI: 1,8-11,7)
Rango geográfico, ocurrencia y abundancia
Los primeros registros de Alouatta guariba en Argentina fueron colectados por Crespo (1954, 1974) en dos localidades en San Pedro, Misiones. Los intentos pasados de revisar las localizaciones de registros para construir un mapa de distribución resaltaron la dificultad de separar registros confiables de registros anecdóticos y con poco fundamento (Massoia et al. 2006; Chebez 2008). Descartando estos últimos, anteriormente al 2005, la presencia de la especie fue confirmada solo para el Parque Prov. Cruce Caballero y el PP Piñalito (Di Bitetti et al. 1994; Massoia et al. 2006). Luego, durante un relevamiento en 2008-2009, fueron agregadas 7 nuevas localidades de registro entre los departamentos de San Pedro y Guaraní de Misiones (PP Caa-Yarí, el PP Moconá, la Reserva Papel Misionero, y algunos sitios en Tobuna, la Reserva de la Biosfera Yaboti, San Vicente y la ex ruta RP Nº22 - ahora RP Nº27, Holzmann et al. 2015). Algunas de estas nuevas localidades de registro fueron luego re-muestreadas en el 2010 con evidencias que sugieren la extinción local de la especie debido al brote de Fiebre Amarilla (Agostini et al. 2015). En sucesivos relevamientos, en algunas áreas, volvieron a haber registros de presencia de la especie, aunque de manera muy esporádica. A nivel de distribución, la especie ocupa parte de los departamentos de San Pedro y Guaraní, en la provincia de Misiones, desde el PP Piñalito al norte, hasta el PP Moconá al sur, y extendiéndose al oeste hacia el límite oeste de la Reserva de la Biosfera Yaboti, lo cual abarca una superficie general de aproximadamente 681.000 ha.
A pesar de la escasez de datos históricos sobre distribución y abundancia, está claro que los aulladores rojos estuvieron presentes en baja densidad en Argentina durante los últimos 60 años, como sugiere la extrema dificultad en encontrarlos durante relevamientos conducidos en la provincia (Crespo 1982; Di Bitetti et al. 1994). La única localidad en Misiones para la cual se estimó la densidad poblacional fue el PP Piñalito, donde entre 2005 y 2007 hubo una población de 10 ind/km2 (Agostini et al. 2017), un valor que se sitúa debajo de la media considerando diversos sitios con presencia de la especie en Brasil (Ingberman et al. 2009). Luego el brote de Fiebre Amarilla de 2008-2009, en base a evidencia comparativa de tasas de encuentro con la especie por un determinado esfuerzo de muestreo, se pudo concluir que la abundancia de la especie disminuyó drásticamente (Agostini et al. 2015). Dado su pequeño tamaño poblacional inicial sospechado, es de considerar que la población remanente de aullador rojo en Misiones está actualmente en serio peligro de desaparecer en las próximas décadas debido a la pérdida de hábitat o futuros brotes de Fiebre Amarilla.
Hoy en día no existen datos de censos poblacionales sobre toda el área de distribución del aullador rojo, principalmente por la dificultad de relevar esos animales de hábitos crípticos en densidades tan escasas, pero se sabe que su presencia está confirmada para seis sitios. Considerando un número de 1-2 grupos por sitio y 3-4 individuos adultos por grupo (Agostini et al. 2010), podemos inferir un número de individuos adultos de aproximadamente 20-50.
Durante el año 2017 y 2018 se monitoreo la presencia de la especie en un área protegida, el Parque Provincial Piñalito, en Misiones, donde se llegaron a detectar dos grupos de la especie. Actualmente, se está desarrollando un proyecto cuyo objetivo es de testear la eficacia de distintos métodos de relevamiento para esta especie tan escasa en Argentina, con el fin de establecer pautas para el monitoreo a largo plazo de las poblaciones remanentes en el país (investigadora responsable: Dra. Ilaria Agostini, Proyecto Carayá Rojo).
Datos morfométricos
Rasgos eto-ecológicos
Las hembras y los machos alcanzan la madurez sexual a los 3,6 y 5 años respectivamente (Strier et al. 2001). El tiempo generacional estimado 9,74 años. Tienen un sistema de apareamiento poligámico, generalmente con un macho adulto y 3-4 hembras adultas (Mendes 1989; Miranda et al. 2004; Ingberman et al. 2009). Las hembras tienen un solo infante a la vez, a intervalos de 9-22 meses (Strier et al. 2001; Miranda et al. 2004). La longevidad se estima alrededor de 15-20 años, que debería coincidir con la edad máxima reproductiva (Strier 2004).
4,83 ± 2,23 individuos (n = 6 grupos) (Agostini et al. 2012)
Los grupos de Alouatta guariba ocupan áreas de acción de tamaño variable, posiblemente dependiente de la densidad poblacional y la calidad del hábitat. Se han estimado áreas de acción de 4,1 a y 7,9 ha en fragmentos del Bosque Atlántico en Brasil (Mendes 1989; Chiarello 1993) y para Misiones, Argentina, se estimaron áreas de 31,2 y 70,3 ha para dos grupos de aulladores rojos en el PP Piñalito (Agostini et al. 2010).
Conservación e investigación
Amenazas por grado: de 1 (menor) a 5 (mayor)
Alouatta guariba está en peligro de desaparecer en Argentina, debido a su reducida distribución y abundancia poblacional. Una amenaza importante para la especie es la pérdida de hábitat. En las últimas décadas se registró en Misiones un proceso de reemplazo del Bosque Atlántico por plantaciones forestales, cultivos agrícolas, y ganadería (Izquierdo et al. 2008). La deforestación puede reducir los recursos que la especie necesita para subsistir y, además, favorecer la re-emergencia de enfermedades infecciosas, como la Fiebre Amarilla. De hecho, para los aulladores rojos, la susceptibilidad al virus de la Fiebre Amarilla es considerada la mayor amenaza actual para su conservación. La Fiebre Amarilla es una enfermedad zoonótica provocada por un Flavivirus que es transmitido cuando mosquitos vectores muerden a primates humanos y no-humanos (Monath 2011). Los aulladores (Alouatta spp.) son los hospedadores más sensibles al virus, por eso los brotes de Fiebre Amarilla provocan mortandades masivas en las poblaciones silvestres. Un brote particularmente agresivo podría llevar la pequeña población de aullador rojo remanente en Misiones a su total extinción (Agostini et al. 2017). Finalmente, algunos parásitos gastrointestinales identificados en grupos del PP Piñalito en 2007 fueron Trypanoxyuris minutus, Bertiella sp., y Strongyloides sp., que podrían afectar el estado de salud de los individuos (Kowalewski M., datos no publicados).
En Brasil se han registrado otros factores de amenaza para la especie (ver Buss 2012), como el atropellamiento en rutas (Paes & Povaluk 2013), depredación por perros (Galetti & Sazima 2006), muerte de individuos electrocutados en líneas de alta tensión y áreas urbanas (Printes 1999; Lokschin et al. 2007).
Parque Provincial Piñalito (Misiones)
Parque Provincial Cruce Caballero (Misiones)
Parque Provincial Moconá (Misiones)
Reserva Natural Privada Yaguaroundí (Misiones)
Reserva Natural Cultural Papel Misionero (Misiones)
Reserva de la Biósfera Yabotí (Misiones)
La provincia de Misiones (Argentina) ha nombrado al mono aullador rojo “Monumento Natural Provincial” por Ley Provincial XVI – 56 (antes Ley Nº 3455/1997).
La especie está en la lista del Apéndice II de CITES.
En el Primer Taller de Conservación del mono aullador rojo que se realizó en Misiones en marzo de 2013, un grupo de expertos biólogos y epidemiólogos, junto con expertos de la IUCN/SSC - CPSG, se reunió con el objetivo de hacer una revisión del estado de conservación de la especie Alouatta guariba en Argentina, realizar un análisis de las principales amenazas para su conservación y llevar a cabo un análisis de viabilidad poblacional para plantear diferentes escenarios a futuro. Como resultado del taller, se propuso una lista de acciones prioritarias dirigidas a llenar vacíos críticos de información y monitorear la principal fuente de amenaza identificada: la fiebre amarilla (Agostini et al. 2014). Desde 2013 hasta la actualidad, se fueron emprendiendo diversos proyectos enfocados en las distintas líneas de acción surgidas del taller. Entre ellos, un estudio preliminar sobre el virus de la Fiebre Amarilla y otros arbovirus en mosquitos vectores asociados con monos aulladores, relevamientos y monitoreos regulares de grupos de aulladores rojos en Misiones, un estudio sobre parásitos gastrointestinales en individuos de aulladores rojos en el PP Piñalito y, más recientemente, un proyecto cuyo objetivo es poner a prueba la eficacia de diferentes metodologías para el muestreo y relevamiento a largo plazo de las poblaciones remanentes de aullador rojo en Misiones. Estas acciones y el grupo de investigadores que las encabezan se enmarcan en el Proyecto Carayá Rojo, una iniciativa cuyo objetivo principal es el desarrollo de una estrategia de conservación para el mono aullador rojo en Argentina.
En marzo 2019, se realizará un taller para elaborar el Plan de Acción para las 5 especies de primates que residen en Argentina.
Al igual que A. caraya, A. guariba posee la importancia sanitaria de ser una especie centinela del virus de la fiebre amarilla. Debido a su alta susceptibilidad y alta tasa de mortalidad, la muerte de individuos en poblaciones silvestres, alerta a las poblaciones humanas de la circulación de la enfermedad (Moreno et al. 2015). En relación a las valoraciones culturales y de ecoturismo, a través de la visibilidad de la especie y de su problemática, podría lograrse una valoración aún más positiva que la actual.
Los aulladores rojos son dispersores de semillas para muchas especies de plantas del Bosque Atlántico. Generalmente, los aulladores ingieren más del 90% de las semillas de los frutos que consumen. El pasaje de las semillas a través del tracto digestivo tiene un efecto positivo sobre las tasas de germinación de las mismas, influenciando significativamente los procesos de regeneración del bosque (Arroyo-Rodríguez et al. 2015). Como centinelas epidemiológicos del virus de la Fiebre Amarilla, los aulladores responden de manera rápida antes la ocurrencia de brotes epidémicos y por eso revisten una gran importancia para la salud pública (Moreno et al. 2015).
- Implementar un sistema de monitoreo regular de las poblaciones de aullador rojo para alertar con tiempo la presencia de nuevos brotes de Fiebre Amarilla.
- Estimar la distribución y abundancia de los aulladores rojos en Misiones.
- Llevar a cabo estudios sobre la salud (ej. estrés fisiológico, inmunidad innata y adquirida, hematología, etc.) y genética de las sub-poblaciones remanentes para evaluar y comparar diferentes poblaciones especialmente antes y después de los brotes de fiebre amarilla.
- Capturar mosquitos adultos donde duermen los monos y aislar el virus de la Fiebre Amarilla en adultos y larvas de mosquitos.
- Definir la distribución actual y potencial de los aulladores rojos en Argentina.
- Intentar aislar el virus de la Fiebre Amarilla en huéspedes vertebrados utilizando ensayos virológicos, cultivos de células y técnicas moleculares.
- Entender qué es lo que define la capacidad de carga del carayá rojo y sus requerimientos de hábitat (factores limitantes, disponibilidad de alimento, amenazas).
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